4 févr. 2018

Comment ça, elles ne sont pas fraîches mes capsules d'huile de poisson ?

Les amateurs d'Astérix reconnaîtront un détournement de la fameuse réplique d'Ordralfabétix, le poissonnier du village. Ils ne sont pas si fous ces gaulois, à se questionner sur l'état de fraîcheur du poisson !
Mais qu'aurait pu répondre Ordralfabétix s'il vendait des capsules d'huile de poisson en parapharmacie, supermarché ou sur internet ? Frais ou pas frais ses oméga-3 ? Et quelles conséquences d’absorber des composés potentiellement toxiques s'ils sont présents ?

Les oméga-3 sont les compléments alimentaires non-vitaminiques et non-minéraux les plus vendus. Ils se composent en général d’huiles de poisson, riches en EPA et DHA. Patientant sagement sur les étals pendant des mois dans leur bel habit packaging, ils sembleraient être immunisés à l'épreuve du temps si l'on oubliait l'indication d'une date limite... de durabilité minimale ! Alors que les poissons gras sont connus pour rancir rapidement, même surgelés, ces huiles seraient-elles protégées dans leur capsule hermétique, additivées de vitamine E anti-oxydante ? En considérant également qu'avant conditionnement, les huiles utilisées étaient initialement de bonne qualité et avec un process sans impact néfaste ! En première partie, un point de situation avec des données qui s'accumulent et convergent vers un constat plutôt inquiétant. La deuxième partie confrontera les aliments aux suppléments face à cette problématique oxydative.


On ne consomme toujours pas assez d'oméga-3

L'étude INCA2 (2006-2007) a étudié l'assiette des français et précisé le détail de consommation des acides gras essentiels (la dernière, INCA3 portant sur 2014-2016, n'a pas à ce jour publié ces données spécifiques). Le constat concernant les apports en oméga-3 (ne pouvant être synthétisés par l'organisme et nécessaires à un bon état de santé) est fâcheux :

Seule 14,6% de la population adulte atteint les recommandations pour le DHA (ANC de 250 mg/j), 7,8% pour l'EPA (ANC de 250 mg/j) et seulement 1,2% pour l’acide alpha-linolénique (ALA) (ANC de 1% de l'apport énergétique total : soit 2 g pour un apport de 1800 kcal) (1).

Pourtant la barre n’est pas trop haute. Il est étonnant de constater un apport insuffisant en ALA de la quasi-totalité des français alors que, d'un point de vue pratique, c'est un acide gras plus facilement accessible (par le portefeuille et la fourchette) que l'EPA et le DHA. Exemple : 2 g d'ALA, c'est moins de 2 cuillères à soupe d'huile de colza (USDA). La prépondérance des huiles de tournesol et de palme dans les aliments transformés n'est certainement pas étrangère à ce résultat, dans une population qui cuisine de moins en moins. Puisque l'ALA est facile à apporter (colza, lin, noix de Grenoble, chanvre), la suite de cet article concernera surtout les huiles riches en EPA et DHA, dont les apports ont un sens puisque beaucoup d’entre nous sont de faibles convertisseurs de l’ALA. On ne va pas se plaindre pour une fois que nos autorités leur aient même fixé des ANC.

La « solution » (?) prospère et pratique des compléments

Frais ou pas frais, Ordralfabétix n'aurait pas eu de mal à vendre ses compléments d'oméga-3. D’après un cabinet de consulting, le marché mondial des oméga-3 s’évaluait à plus d’un milliard de dollars en 2014, et on s’attend à ce qu’il atteigne 4 milliards de dollars en 2022. Une prévision pas indifférente à l’augmentation d’un facteur 3 de l’usage de ces compléments entre 2005 et 2011 aux Etats-Unis (2). Chez nos voisins étasuniens, où l’on dispose des données de consommation de compléments alimentaires jusqu’à 2012, 12% des adultes (soit 37 millions d’individus) ont consommé des suppléments d’huile de poisson dans l’année : c’est tout simplement le numéro 1 des compléments alimentaires non vitaminiques et non minéraux. Et à la différence des vitamines (hors vitamine D) et minéraux : sa consommation affiche une perpétuelle progression (3).

Les raisons de cette popularité ? Nutriments véritablement essentiels (notre organisme ne les produit pas), leurs rôles et leurs bienfaits jouissent d’une forte médiatisation dont profite le marketing des suppléments. La perception de la population des bienfaits de la consommation de poisson gras va au-delà de la notion d’aliment : l’huile de poisson est considérée saine en tant que telle (4). Bien que l’alimentation puisse satisfaire aux besoins (si bien conduite), les compléments d'oméga-3 sont perçus comme un moyen simple, efficace et sûr pour palier à la déficience des apports. Voire, pour obtenir tout un tas de bénéfices sur la santé, malgré les nombreuses déceptions sur l’efficacité clinique d’une supplémentation (5–9). La dernière méta-analyse du JAMA, toute juste publiée (31/01/2018), conforte la tendance : dans 10 essais cliniques d’un total de 78 000 individus, une supplémentation de 4 ans et demi en moyenne ne réduit pas mortalité et morbidité cardiovasculaires, que ce soit en prévention primaire ou secondaire (10). On pourra toujours trouver à redire sur les plans expérimentaux, notamment sur les doses utilisées : mais il serait exagéré de dire que les preuves du miracle pilule d’oméga-3 existent. Le séduisant réductionnisme nutritionnel a peut-être encore frappé !

Une oxydation implacable même avec la vitamine E


Les acides gras polyinsaturés (AGPI) que sont les oméga-3, sont chimiquement instables, très susceptibles au processus oxydatif des lipides (la lipoperoxydation) du fait de leurs nombreuses double-liaisons et leur position sur la chaîne. Les atomes de carbone situés entre deux autres atomes de carbone à double-liaison n'ont pas besoin de beaucoup d'énergie pour perdre un hydrogène et former un radical libre (par l'effet de l'oxygène, la chaleur, la lumière, certains métaux traces ou de certaines enzymes). Et ce sont les oméga-3 EPA et DHA qui sont les plus sensibles, car ils en ont respectivement 4 et 5, contre 2 pour l'ALA et 3 pour l'acide arachidonique (oméga-6). Pour comparaison, les monoinsaturés n'en ont qu'une et les saturés aucune. La génération de radicaux libres permet ensuite à l'oxygène de réagir avec les acides gras. C'est l’inéluctable auto-oxydation (11).

Et quand un AGPI s'oxyde, c'est une réaction en chaîne ! Lorsqu’un radical initie la peroxydation, jusqu’à plusieurs dizaines molécules d’acides gras sont oxydées dans la phase de propagation. On obtient d’abord des peroxydes, produits primaires d’oxydation, qui se décomposent ensuite en produits secondaires d’oxydation (des carbonyls, des aldéhydes, des cétones, des alknenals, des furanes…). Forcément, les formes non-oxydées (que l’on souhaite consommer) diminuent dans le même temps (12), remplacées par cette complexe « soupe » de produits d’oxydation.

Vous allez me dire : les fabricants ont pensé à tout, les compositions montrent un ajout quasi-systématique de vitamine E anti-oxydante. Pourquoi cet additif alors que, naturel ou synthétique, il serait peu efficace pour ralentir le processus oxydatif des huiles de poisson, avec même de possibles effets inverses à ceux attendus en favorisant la formation d’aldéhydes (13). Oui, la vitamine E peut avoir des effets pro-oxydants dans ces huiles, surtout à forte dose plutôt qu’à des plus petites (9). Le mécanisme initiateur est bien connu et décrit (14). C’est un dilemme puisque les petites doses seront du coup rapidement consommées par les réactions de neutralisation des radicaux libres : l’effet protecteur ne sera pas très rémanent. Intéressant à savoir : les additifs antioxydants que sont les extraits de romarin ou de thé sont eux efficaces pour ralentir la dégradation des huiles de poisson (13).

?
Les compléments alimentaires d'oméga-3 contiennent forcément des produits d’oxydation, l’autolipoperoxydation étant un processus naturel inévitable, mais à quel degré ?

Des analyses de qualité inquiétantes

Fig 2 : exemple d'un certificat d'analyse fourni
par un distributeur en ligne d’un complément.
Comment chiffrer un processus évolutif
pour un produit se conservant 3 ans ?


Les marqueurs d’oxydation usuellement utilisés dans l’alimentaire : 
  • L’indice de peroxyde (PV), qui mesure les premiers produits d’oxydation à se former ;
  • L’indice d’anisidine (AV), qui mesure les produits secondaires d’oxydation ;
  • Il existe aussi l’indice TOTOX qui agrège PV et AV pour un score global (= 2*PV + AV).



Fig 3 : Evolution du PV, AV et TOTOX
au cours de l'oxydation d'une huile.

Il est important de mesurer les produits primaires conjointement aux produits secondaires : lorsqu’un processus oxydatif se prolonge, le PV augmente puis finit par diminuer alors que l’AV augmente (Figure 3). Une valeur normale du PV peut ainsi concerner autant un produit peu oxydé qu’un produit très oxydé, gorgé de produits secondaires.




Plusieurs organisations internationales et association d’acteurs du marché des oméga-3 (comme le GOED, la Global Organization for EPA and DHA) ont émis des recommandations de sécurité : il est conseillé que le PV soit < 5 meq/kg, l’AV < 20 meq/kg et le TOTOX < 26 meq/kg (15–17).


Vous en avez peut-être eu écho au cours de ces dernières années : les contrôles du niveau d’oxydation des suppléments encapsulés, menés par des scientifiques indépendants tout autour du globe, ont révélé une situation peu réjouissante. Des études d’Europe (18–20), d’Amérique du Nord (21–23), d’Afrique (24,25) et d’Océanie (26) ont montré que :
  • Entre 17 à 93% des compléments commercialisés excédaient le maximum recommandé d’indice de peroxyde (PV) ;
  • Entre 12 à 50% excédaient le double du seuil recommandé du PV, et certains produits le dépassaient même de 6 fois ;
  • Environ un quart excédait aussi les seuils recommandés de produits d’oxydation secondaires (AV) et la moitié excédait le TOTOX ;
  • Les teneurs d’EPA et de DHA ne sont pas toujours respectées (souvent en association à un AV hors norme) (26, Figure 5) ;
  • Les produits testés étant en général à distance de la DDM (la date de durabilité minimale, ex-DLUO), un certain nombre des produits satisfaisants aux normes au moment des analyses risquent de finir par les dépasser avant la date de la DDM : l’oxydation est un processus qui ne s’arrête pas, 22 jours de plus de conservation aboutit à une augmentation de 20% du PV d’après l’étude Polonaise (27). Ce qui noircit encore un peu plus le tableau, en vue dynamique !
  • Les formulations aromatisées (dont celles pour enfants...) sont encore plus sujettes à l'oxydation au-delà des normes (21).
  • Une étude a analysé, en parallèle de nombreux compléments d’oméga-3, un large panel d’huiles végétales riches en AGPI (20) : les niveaux d’oxydation primaire (PV) et surtout secondaire (mesurée par le taux d’alkenal) sont bien plus élevés dans les compléments. C’est uniquement lorsque les huiles sont chauffées à 225°C pendant 25 minutes qu’elles s’approchent des compléments !

Fig 5 : teneurs en EPA+DHA de 36
compléments par rapport à
la teneur indiquée par le fabricant
(pointillé) (Albert 2015)
Fig 6 : produits d'oxydation de 3
des suppléments alimentaires les
plus vendus aux USA (DS1,DS2,DS3)
et un produit de qualité
"pharmaceutique" (non complément
alimentaire) (Rx) (Mason, 2017)
Résultats en image de quelques études citées :
Fig 4 : niveau d'oxydation de
36 compléments testés
(seuil recommandé en pointillé)
(Albert 2015)

Les chiffres de ces études sont sans appel : les compléments trop oxydés sont monnaie courante. De gros écarts existent entre les produits, sans que cela puisse être décelé par le consommateur. C’est un jeu de hasard car le niveau d’oxydation n'a pas de lien ni avec le prix du complément, ni avec la distance jusqu’à la date limite de durabilité minimale indiquée sur le packaging, ni avec les valeurs des marqueurs d'oxydation (rarement) indiquées par le fabricant, mais ne reflétant pas la réalité (24). On ne peut pas forcément leur en vouloir puisque, même si à un instant t la valeur était vraie, elle ne l'est plus forcément quelques mois plus tard ! A t=0, les valeurs ont des chances d'être flatteuses... Mais est-ce que ce sera le cas jusqu'à la date limite de durabilité minimale ? (Figure 2).


?
Ce que l’on peut conclure pour l’instant sans généraliser (impossible de tester tout ce qui est vendu sur le marché), c’est que se supplémenter entraîne un vrai risque d’ingérer des huiles oxydées au-delà des recommandations, et ce, de manière chronique en cas de supplémentation régulière. Et qu'il est biologiquement impossible de garantir un niveau d'oxydation fixe alors que c'est un processus évolutif sur une longue durée de conservation (ne vous fiez pas aux chiffres parfois avancés par les fabricants).
Question : est-ce que ces huiles de poisson partiellement oxydées pourrait avoir des effets sur la santé ?

Les compléments oxydés : au mieux une perte de bénéfice


Pour déterminer des seuils liés à des effets déterministes (effets toxiques dépendant de la dose) sur la santé humaine, il faudrait des essais cliniques à niveau d’oxydation graduel, qui n’ont pas été menés à ce jour. Les seuils recommandés pour les compléments et beaucoup d’huiles végétales (comme un AV < 20) sont basés sur les niveaux d’oxydation qui feraient qu’un produit alimentaire apparaîtrait trop rance pour être consommé. On peut se poser la question de la pertinence d'établir des seuils pour une seule source d’apport quand tous les aliments peuvent subir l’auto-oxydation des lipides (28) : c’est l’ensemble de l’alimentation qui fera le total d’exposition, et elle est très variable selon les individus.

Alors que sait-on ? Premièrement, que les produits d’oxydation générés par la lipoperoxydation des lipides, ont probablement un rôle plus subtil que flagrant dans la génèse de maladies (11). Chez l’animal, on sait que les lipides oxydés peuvent causer des retards de croissance, une cytotoxicité et génotoxicité (29), et un processus athérosclérotique accéléré (30). Plus récemment, une augmentation de la résistance à l’insuline a été observée chez les mères rates exposées à l’huile de poisson oxydée, et un risque de mortalité post-natale plus élevé chez les rats nouveau-nés (26). Les atteintes comme l’athérosclérose ne passeraient pas par un stress oxydatif augmenté (pouvant être associé, mais à priori non causal). Elles seraient plutôt médiées par une inflammation de bas grade (31) : une fois les produits d’oxydation dans la circulation après absorption digestive (dans les chylomicrons postprandiaux), une réponse inflammatoire serait activée via diverses voies de signalisation, inflammation pouvant affecter le système cardiovasculaire comme d’autres organes (foie, reins, poumon, intestin) (32). Et même sans absorption (certains produits d’oxydation étant peu absorbables), ils peuvent induire une inflammation intestinale pouvant même altérer le microbiote (33). Un repas gras riche en produits d’oxydation augmente la concentration en cytokines pro-inflammatoires (34), altère la fonction endothéliale vasculaire (35), jusqu’à réduire d’un facteur 7 la vasodilatation endothéliale après un repas d’aliments gras riches en produits d’oxydation comparativement à un repas gras pauvres en produits d’oxydation (36). L’étude PREVENT a montré que des taux sanguins élevés en peroxydes lipidiques sont prédictifs d’évènements cardiovasculaires chez les patients coronariens, indépendamment des facteurs de risques traditionnels (37). Bref, des effets qui s’intègrent sans problème à la composante inflammatoire de l’athérosclérose de plus en plus étayée (38,39).

Fig 7 : LPOs, ALEs et toxicité (Baynes, 2007)
Le débat quant aux conséquences cliniques des quantités consommées par la population dans la « vie réelle », divise la communauté (32,33,40). De surcroît, il faut comprendre que les produits d’oxydation des lipides ne sont pas la dernière étape du processus évoqué : certains d’entre eux (carbonyls, aldehydes) vont se lier à des protéines pour former des Advanced Lipoxidation End-Products (ALEs). Si vous connaissez les fameux AGEs (Advanced Glycation End-Products) associés au vieillissement et aux pathologies chroniques comme diabète, athérosclérose, maladies dégénératives : sachez que le principe est le même. Au lieu que ce soit un sucre simple (glucose, fructose, galactose) qui se lie à des protéines de l'organisme ayant pour conséquence 1) d'affecter leur fonction ; 2) d'activer des voies de signalisation pro-inflammatoires (41), ce sont les produits d’oxydation lipidique qui réagissent avec les protéines (42). Comme les AGEs, ils peuvent être préformés dans les aliments (apport exogène), ou se former dans l’organisme (endogène).

A la fois les produits d’oxydation lipidique et les ALEs peuvent contribuer à des effets toxiques (Figure 7). Mais comme les deux sont toujours présents dans les aliments lipidiques, il n’est pas possible de distinguer leurs effets respectifs, sans parler du facteur confondant que sont les AGEs, souvent présents dans les mêmes aliments... Difficile d’expérimenter « proprement » entre tous ces facteurs. D’autant que les réponses inflammatoires semblent être réduites par la présence d’antioxydants (43) : cela suggère qu’une alimentation à forte densité nutritionnelle pourrait être protectrice des effets des ALEs. Ils seraient plus problématiques dans une alimentation occidentale déséquilibrée que dans un régime riche en produits végétaux bruts. Un chercheur américain avance aussi l’idée que, d’un point de vue de santé publique, les aliments riches en LPOs et ALEs commes les fritures sont probablement davantage néfastes (et à éviter) par leur pauvre valeur nutritionnelle que par la toxicité intrinsèque de ces composés (40). 

Pour des résultats plus précisément sur les huiles de poisson partiellement oxydées, il y a peu de travaux chez l’homme :
  • 2010 : un rapport de notre autorité européenne de l’alimentation, l’EFSA constatait que, loin de connaître les effets sur la santé de la consommation d’huile de poisson oxydée, il était nécessaire de réaliser des études chez l’homme (sont-elles financées ?) (44).
  • 2012 : un essai clinique contrôlé n’a pas montré de différence sur des marqueurs plasmatiques de la lipoperoxydation entre consommation d’huiles de poisson fortement oxydée et peu oxydée. Mais l’essai était très court (7 semaines), et des marqueurs cliniquement importants n’ont pas été mesurés comme l’épaisseur de l’intima-média de la carotide (45,46). Il était aussi financé par un industriel des oméga-3 (TINE SA).
  • 2013 : une étude interventionnelle espagnole montre qu’un supplément fortement oxydé minimise voire annule les bénéfices classiquement attribués à ces acides gras (réduction de la tension artérielle, diminution du cholestérol et des triglycérides, etc.) (47). 
  • 2017 : dernier essai contrôlé randomisé en date réalisé en Norvège chez des volontaires sains. Des suppléments non oxydés versus oxydés (à un niveau similaire aux suppléments testés sur le marché) ont induit des changements opposés sur le profil lipidique sanguin : supposés bénéfiques pour l’huile non oxydée et néfastes pour l’huile oxydée (48).

L’ensemble de ces données suggèrent que l’huile de poisson fortement oxydée pourrait au mieux réduire les bénéfices liés à l’apport en acides gras oméga-3, au pire induire des effets néfastes chez l’homme comme la dysfonction endothéliale, un des premiers signes de l’athérosclérose (49). Dans la réalité, on peut supposer d’un mix d’effets préservés, d’effets réduits et d’effets d’adverses. C’est d’ailleurs une hypothèse évoquée dans la littérature pour expliquer la déception de beaucoup d’essais de supplémentation : l’état d’oxydation des produits utilisés pourrait être un facteur confondant. Une règle de bonne conduite demandée par des chercheurs serait que tout essai clinique mesure les marqueurs d’oxydation des produits utilisés, et les fassent apparaître. Peut-être que les résultats des méta-analyses seraient alors différents ?

Et si cela n’était pas suffisant, sachez que cette « enquête » est jusque-là réductrice : car une chose qui intéresse moins les fabricants et les analyses de qualité des compléments est le cholestérol oxydé. Oui car, fait moins connu, les huiles de poisson sont riches en cholestérol (environ 750mg/100g, soit 2 fois plus que l’œuf). Ce n’est pas en soit problématique, mais il est inévitable que les radicaux libres générés par la lipoperoxydation des AGPI de l’huile de poisson oxydent une partie du cholestérol, formant ainsi des oxystérols (32). Toxiques pour l’endothélium vasculaire, ces oxystérols ont eux aussi des activités pro-athérogéniques bien décrites (50,51). D’autant que les oxystérols sont bien mieux absorbés et incorporés aux tissus humains que les LPOs (33).

Bref, ces résultats suscitent des inquiétudes à la communauté scientifique et médicale (32,52), mais l'industrie des oméga-3 se veut rassurante. Dans ses prises de position, la GEOD s'appuie soient sur les études de Bannenberg financées par elle-même (53), soient sur les études d'Ottestad financées par TINE SA, un industriel des oméga-3 (45,46), ou encore des études financées par la Throne Holst Foundation aux liens étroits avec le secteur privé (54). Sans vouloir réfuter arbitrairement ces études sur cette base, on note une bien plus grande diversité d’équipes et de financements dans les études ayant révélé des dépassements de norme. Encore plus suspect, en 2016, la GEOD publie aussi une soi-disant revue des connaissances avec seulement 12 références (55). Quel travail exhaustif ! Qui oublie juste de faire mention des études indépendantes aux résultats contradictoires à leur conclusion. Ah, si, parfois la GEOD explique tout simplement que tous ces chercheurs ne savent pas mesurer convenablement les marqueurs d’oxydation. Ou comment les balayer d’un revers de main !

Pas inquiète, la GEOD… mais qui pour autant, vient juste de publier en septembre 2017 un nouveau guide de bonnes pratiques pour le contrôle de l’oxydation par les industriels de ces suppléments : presque un aveu, il y aurait finalement besoin et matière à agir dans le processus de production pour améliorer la qualité ?

Oxydation des oméga-3 : Poissons VS Suppléments d’huile de poisson


A ce stade de l’investigation, une lacune devrait vous frapper : les analyses des suppléments d’huiles de poisson oublient de comparer leur niveau d’oxydation à ceux des lipides des poissons riches en oméga-3 après préparation et avant consommation. C’est pourtant une question à se poser : il faut bien apporter ces acides gras essentiels d’une façon ou d’une autre, et l’enquête INCA2 a montré que le principal contributeur de l’apport en EPA et DHA est le poisson. C’est aussi l’aliment au centre des recommandations de nos autorités pour l’apport en ces oméga-3. Sauf que l’oxydation ne peut pas les épargner, entre pêche et fourchette. Alors comment les situer par rapport aux compléments ? La part de saumon dans l'assiette est-elle plus ou moins oxydée que les capsules d'huile ? Car si elle l’est autant, voire plus, il serait contre-productif de déconseiller les suppléments !

L’EFSA, toujours dans son rapport, mentionnait avec enthousiasme qu’un projet Norvégien devait comparer poisson gras, huile de foie de morue et compléments d’huile de poisson. 7 ans plus tard, pas de nouvelles de ce projet bien qu’ayant contacté le coordonnateur du projet… Ce chercheur, pragmatique, soulignait déjà un inconvénient propre aux suppléments : difficile de détecter le rancissement d’une huile encapsulée, alors qu’un poisson gras ranci serait rapidement rejeté avant même de le déglutir ! Sur cet aspect, simpliste mais terre à terre, c’est l’aliment qui remporte un point. Rance, un aliment aura plus de chance d’être identifié par le consommateur que des capsules d’huile oxydée : les odeurs, le goût, la couleur et la texture d’un aliment sont modifiées par le rancissement et c’est un élément de décision de consommation (56–58). 

Les processus d’oxydation des poissons gras intéressent plutôt les chercheurs agronomes : on a bien deux mondes de recherche qui ne se croisent pas vraiment ! Et disons-le clairement : c’est complexe. Beaucoup d’étapes avant la consommation du poisson ont un rôle dans son niveau d’oxydation : l’espèce de poisson, son alimentation, les paramètres de pêche et d’abattage, la manipulation, la conservation, et bien sûr le mode de préparation (en amont et/ou en aval de la conservation).

D’abord un cas spécifique : les poissons gras en conserve. Pas que je considère leur consommation comme recommandable étant donné l’usage de résines époxy à base de bisphénols F et S, qui seraient autant perturbateurs endocriniens que le bisphénol A (en théorie interdit dans tout contenant alimentaire depuis 2015 en France) (59,60). Mais car ils restent des produits de consommation courante. Des analyses sur le saumon en boîte donnent un PV moyen de 2,6 et un AV moyen de 4.3 (61). Malgré une légère progression de l’oxydation durant le temps, aucune analyse ne dépasse le seuil de l’AV (20 meq/kg) et seulement 2 analyses sur 20 dépassent le seuil du PV (5 meq/kg). Le TOTOX n’est jamais dépassé. Pour les sardines, le PV ne varie pas significativement entre la sardine fraîche et la sardine en boîte après 6 mois de conservation (62). Problème : l’AV n’est pas mesuré, et le PV dépasse à tout moment le seuil de 5 meq/kg. Conclusion délicate : des résultats différents du fait d’une espèce de poisson différente (dont la présence de plus de fer initiateur d’auto-oxydation dans les sardines), ou d’une qualité initiale de poisson différente.

Ensuite, le poisson frais et congelé : les analyses ayant évalué sa qualité durant sa conservation, avant préparation culinaire, ont mis en évidence de nombreux facteurs (favorisants ou protecteurs) associés à la progression de l’oxydation : le type de morceau (poisson entier, partie spécifique, en filet ou haché), le type et la durée de conservation, et même le type de glace utilisé (sur les étals).
Fig 8 : lipoperoxydation de la truite
durant sa conservation à -20°C,
-30°C et -80°C.
  • Pour la carpe fraîche, le TOTOX passe d’une fourchette de 5,3 à 11,2 meq/kg le 1er jour de conservation réfrigérée à 12,14 – 63,93 meq/kg le 9ème jour. Ces chercheurs de Pologne (où la carpe est emblématique du repas de Noël) conseillent de ne pas conserver la carpe fraiche plus d’une semaine.

  • Pour la truite arc-en-ciel (Figure 8), des chercheurs danois ont montré qu’une conservation entre -30°C et -80°C fige le processus oxydatif contrairement à -20°C (température usuelle des congélateurs en supermarché et à domicile). A -20°C, le PV dépasse le seuil des 5 meq/kg entre le 10 et 12ème mois de conservation (63). Pas si mal quand on voit le suivant :
Fig 9 : lipoperoxydation du maquereau
(et requin) à -18°C

  • Le maquereau surgelé (-18°C) subit une augmentation du PV de 2.32 à 15.41 meq/kg entre le début de conservation et le 6ème mois (Figure 9) : le seuil des 5 meq/kg est dépassé entre le 1er et le 2ème mois (64). Les auteurs suggèrent que même congelés, les poissons gras doivent être conservés un temps court. Logiquement, moins un poisson est gras (comme le requin comparé dans cette étude), moins les concentrations en produits d’oxydation sont importantes. Toujours sur le maquereau, une autre étude montre que des échantillons décongelés affichent en moyenne un PV de 9,6 et un AV de 3,1 (TOTOX de 22,3). Après fumage et 14 jours à 2°C : PV moyen de 7,2, AV moyen de 7,1, TOTOX moyen de 21,5 (l’oxydation a progressé vers les produits secondaires, mais le score global est inchangé) (65).



Ensuite : quel impact de la cuisson ? On rajoute une brouette de facteurs d’influence : durée de cuisson, température de cuisson, type de cuisson, structure du poisson cuit, fuite de produits d’oxydation dans la part non consommée du plat, etc. Un seul fait est certain : c’est variable, multifactoriel et toute une histoire de compromis. Relevons déjà une tendance forte : les quantités d’oméga-3 sont majoritairement conservées.

  • Une étude sur l’anchois donne le ton (66) : les griller à 220°C ne modifie pas le PV (peut-être car très élevé dès le départ, autour de 30 meq/kg ?), PV qui diminue à partir de 15 minutes (probablement par la génération de produits secondaires). Alors que, de leur côté, les oxystérols augmentent durant les 6 premières minutes puis diminuent significativement par la suite. Difficile de recommander une durée de cuisson !
  • Pour le saumon (d’élevage), les analyses d’une équipe autrichienne sont rassurantes avec des marqueurs d’oxydation (PV, AV, TOTOX) toujours sous les seuils (67). C’est la cuisson à la vapeur qui se rapproche le plus du saumon cru : avec un PV de 1,95 en deçà de la limite de 5 meq/kg de l’industrie du complément (et TOTOX de 4,4 sous les 26). Malheureusement, c’est aussi la cuisson vapeur qui induit le plus de cholestérol oxydé : plus de 1000% par rapport au saumon cru. Aucune hypothèse n’explique pourquoi les acides gras et le cholestérol sont touchées de manière inverse par la cuisson vapeur.
  • Pour la truite analysée par des chercheurs turques (68), la valeur du poisson cru a déjà un PV initial au-dessus de 5 : s’est-il passé quelque chose entre pêche et stockage (inclus) ? Pour la cuisson (vapeur non testée), c’est le fumage qui génère le moins de produits d’oxydation primaires (PV) et secondaires (mesurés ici par le TBA, un autre marqueur que l’AV). Les auteurs évoquent les propriétés antioxydatives des fumées de sciure de bois. Sauf qu’elles produisent aussi des hydrocarbures aromatiques polycycliques (et des composés n-nitrosés) cancérogènes (69) : alors un bien pour un mal ? Enfin, ce sont les cuissons au four, au barbecue et en friture qui entraînent respectivement le plus de peroxydes, bien au-delà des 5 meq/kg.
  • Pour le hareng cuisiné cru, bouilli, grillé ou frit (70), les valeurs de PV et d’AV sont assez basses avec un TOTOX entre 11 et 20. Le niveau d’oxydation le plus bas concernait la cuisson bouillie, peut-être du fait d’une moindre exposition à l’oxygène. Ce qui a surpris les chercheurs : le poisson cru était le plus « oxydé ». Leur hypothèse est que les produits d’oxydation terminaux sont parfois volatils : il y aurait donc une fuite dans l’air de ces molécules durant la cuisson. Problème : le fait d’envelopper le poisson d’aluminium (donc une barrière à cette fuite) réduit d’autant plus l’AV. Un mystère, peut-être résolu dans cette dernière étude :
  • Une étude (71) sur le hareng, le sprat (menuise) et la truite (les trois hachés en papillote) en fonction du temps et de la température de cuisson (60/100/160°C) : en accord avec l’étude précédente, PV et AV ne font que diminuer même lors d’une cuisson prolongée à 2 h. Difficile à expliquer avec seulement les propriétés volatiles de quelques produits secondaires… Mais ces auteurs suggèrent, nombreuses références à l’appui, que le fait d’avoir haché la chair avant cuisson aurait pu conduire à une matrice à la balance antioxydative plus favorable que le poisson non destructuré. D’autres composés neutralisant les radicaux libres (comme certaines protéines et peptides) se seraient agglomérés avec les lipides, les protégeant. Une conséquence bénéfique et inattendue d’une transformation modérée d’un aliment avant cuisson ! 
Fig 10 : synthèse des PV, AV et TOTOX retrouvés par Al-Saghir, 2004 pour le saumon,
Tokur, 2007 pour la truite, et Regulska-llow, 2002 pour le hareng, en fonction de
plusieurs types de cuisson.

Au total : l’état du poisson avant la cuisson compte, et le mode de cuisson va plus ou moins aggraver la situation (voire parfois l’améliorer ?). On est bien monté ! Dresser un bilan général est plus compliqué que pour des produits manufacturés prêt à l’emploi comme les suppléments. Beaucoup de résultats sont rassurants, en deçà de l'état d'oxydation des compléments (Figure 10). On pourrait recommander de favoriser des poissons extra-frais pauvres en fer, de varier les cuissons, et de les assaisonner avant et après cuisson de composés antioxydatifs comme les herbes de Provence. Les marinades riches en composés phénoliques (comme l'acide gallique) peuvent protéger les poissons durant la conservation et ultérieurement : des études l'ont confirmé en utilisant fruits rouges, raisins, thé vert, tomate... (85,86,87,88,89,90,91).

Alors favoriser les aliments aux suppléments ? Les œufs aussi ?


Un récent essai clinique montre que la consommation de poisson gras frais est plus efficace que les compléments d’huile de poisson pour modifier le profil lipidique (72).
Quand une méta-analyse du JAMA conclut à l’inefficacité des compléments, une autre méta-analyse du JAMA avait fait ressortir un bénéfice lié à la consommation modérée de poissons (1 à 2 fois par semaine), surtout les gras, avec une réduction de la mortalité cardiovasculaire et de la mortalité totale. Ce bénéfice excédait les risques éventuellement associés aux contaminants marins (73), et ne pouvait se réduire aux oméga-3 quand tout un tas de nutriments (protéines, iode, sélénium, etc.) peut aussi l’expliquer en partie. Quant aux aliments animaux issus des filières oméga-3 (nourris au lin par exemple) - œuf, viande, produits laitiers, etc. - encore peu explorés comparativement au poisson, une revue des études d'intervention conclut à un intérêt sanitaire manifeste (74). Une étude sur 160 personnes a montré qu'une alimentation les intégrant peut maintenir des taux plasmatiques satisfaisants en EPA et DHA sans apport d'aliments ou de compléments d'origine marine (75). Etant donné l’insuffisance des apports des français, soumis de longue date aux conseils alimentaires se limitant aux produits de la mer : il serait peut-être utile de communiquer davantage sur les produits animaux nourris avec du lin ! Surtout les œufs puisqu’on y retrouve significativement de l’EPA et DHA, et pas seulement de l’ALA comme d’autres aliments de ces mêmes filières (produits laitiers, viande de ruminants…).

Des études ont analysé les niveaux d’oxydation des lipides de l’œuf, malheureusement en utilisant généralement d’autres marqueurs que les PV/AV/TOTOX : ce qui rend difficile les comparaisons avec les huiles de poisson. Mais tout de même, ce qui est disponible est rassurant : après 18 mois de stockage réfrigéré (4°C), aucun peroxyde n’a été détecté, les chercheurs parlant même d’une « stabilité inhabituelle des jaunes d’œuf face à la lipoperoxydation » (76) ! Presque suspect. Des analyses en Corée, dont d’œufs de poules nourries au lin, ont montré des niveaux de produits primaires et secondaires « très bas » (77). D’un point de vue évolutionniste, il serait compréhensible qu’un œuf soit plus stable face à l’oxydation que de la chair d’un animal mort : la survie d’une espèce ne dépend pas de la qualité sanitaire et gustative de ses tissus une fois passé de vie à trépas. Alors qu’un œuf a un rôle central dans le renouvellement des générations : il a tout intérêt à être résistant face aux processus de dégradation chimique et nutritionnelle. Et même avec une matrice déstructurée, l’œuf reste solide : une étude sur la poudre d’œuf, donc un produit très sensible du fait de la grande surface de contact avec l’oxygène et la très faible teneur en eau (les aliments déshydratés sont plus sensibles à l’oxydation (28)) montre que le PV passe de 0,25 à 3,89 entre le 1er et le 24ème mois de conservation (78), en deçà de 5 meq/kg donc.

Cependant, prudence : l’enrichissement de l’œuf en AGPI oméga-3 par l’alimentation des poules peut réduire la stabilité oxydative des lipides du jaune (79), bien qu’un apport d’antioxydant à la poule pondeuse permette d’y faire face. En conséquence : leur consommation devra être précoce par rapport à la date de ponte (pour la calculer : date de ponte des œufs frais = date limite de consommation – 28 jours), et la cuisson la moins agressive possible (en conservant l’intégrité du jaune pour réduire au mieux le contact avec l’oxygène et la température au cœur : idéalement un œuf coque ou mollet). Enfin, contrairement à une fausse croyance : oui, il faut conserver ses œufs au frigo. L’oxydation des lipides et du cholestérol y est ralentie (83,84). J’ai rapporté d’autres résultats dans l’article « Comment les œufs souffrent face à l’agresseur ? ».

Pour finir, sachez que l’oxydation des lipides a lieu également dans notre système digestif, dans l’estomac et l’intestin (80). Les sels biliaires jouent en particulier un rôle favorisant. Si une huile de poisson est déjà significativement oxydée : elle générera encore plus de produits d’oxydation durant la digestion (mais la relation n’est pas proportionnelle). Les poissons gras contenant de l’hème comme les maquereaux seront plus producteurs de produits d’oxydation que les poissons gras contenant des antioxydants comme l’astaxanthine du saumon. Les autres composés alimentaires consommés en même temps peuvent avoir un rôle néfaste (comme le fer) ou protecteur (comme les composés phénoliques (81,82)). Définitivement, il semble bien qu’oméga-3 doit être synonyme d’herbes de Provence et de végétaux ! Qui a dit régime méditerranéen ?

Résumé

Les compléments d’oméga-3 sont un mastodonte de la supplémentation alimentaire : numéro 1 aux USA hors vitamines et minéraux, avec une progression indéfectible de son marché. Ils sont perçus comme sains, bien que de larges essais cliniques n’aient pas démontré de bénéfices notamment cardiovasculaires.

L’auto-oxydation des lipides consiste en de complexes réactions chimiques auxquelles sont très sensibles les acides gras polyinsaturés, qui peuvent augmenter les teneurs de composés néfastes à la santé humaine et diminuer la valeur nutritionnelle. D’après les analyses indépendantes de plusieurs pays, les compléments alimentaires d’oméga-3 à très longue chaîne (principalement des huiles de poisson riches en EPA, DHA) dépassent très fréquemment les seuils d’oxydation recommandés. Il ne faut pas se fier aux valeurs des marqueurs d'oxydation parfois indiquées par les fabricants : impossible de chiffrer un processus évolutif qui peut franchir les normes entre le conditionnement et la consommation. Penser qu'il est possible de figer du gras de poisson mort pendant des mois et des années (la date limite d'utilisation est fixée en général 2 à 3 ans après conditionnement) apparaît comme une utopie.

Bien que leurs effets sur l’être humain ne soient totalement élucidés, dans un domaine de recherche encore jeune, ces compléments d’huiles partiellement oxydées peuvent interférer avec leurs bénéfices biologiques potentiels/attendus. Même si cela a été moins exploré, l’oxydation du cholestérol, dont sont riches les huiles de poisson, représente un problème au moins aussi important que l’oxydation des acides gras, via les mêmes mécanismes oxydatifs.

Sauf que… lorsque ces chercheurs prennent le rôle de lanceur d’alerte, ils oublient d’avoir une vision alimentaire globale. En effet, si ces suppléments sont trop oxydés, il faudrait donc se concentrer sur les apports alimentaires pour satisfaire nos besoins en acides gras essentiels que peu de français parviennent à atteindre. Mais les lipides polyinsaturés des aliments subissent aussi l’auto-oxydation. Et personne n’a vraiment pensé à les comparer pour des recommandations justes, au lieu d’inquiéter sans apporter de solution !

Peut-être parce que l’on peut s’y casser les dents. Le niveau d’oxydation des poissons gras, entre la pêche et l’assiette, est extrêmement variable et les seuls conseils à donner seraient d’acheter un poisson au plus proche de sa pêche (qu’il soit frais ou congelé), de le conserver le moins longtemps possible, de le mariner avec des produits riches en composés phénoliques (herbes de Provence, thé vert, purée de tomate, extrait de raisin et fruits rouges), de varier les types de cuisson étant donné les résultats contradictoires des études. Ainsi que d’éviter les poissons riches en hème/fer comme sardine ou maquereau (le saumon en est pauvre). Dommage, c'étaient les petits poissons souvent recommandées pour apporter des oméga-3 sans trop de métaux lourds... Pour beaucoup d’entre nous ne pouvant avoir la garantie de produits marins extra-frais et variés, je recommande d’apporter ces acides gras oméga-3 par des œufs de filière lin (ex : Bleu Blanc Cœur), dont j’ai expliqué l’intérêt dans plusieurs articles du blog, et qui apportent aussi de l'ALA en plus de l'EPA, DHA (et DPA).

Les données ne sont pas alarmantes concernant l’impact sur la santé des huiles de poisson oxydées mais suffisamment étayées pour vouloir les limiter sur le long terme. Une alimentation peu transformée de produits frais apportant des oméga-3 doit être préférée. Ces aliments seront d’autant plus sources d’autres micronutriments dont certains sont également sous-consommés (iode, zinc, sélénium, vitamine D).

Enfin, le reste de l’alimentation accompagnant ces lipides a un rôle à jouer, que ce soit durant la préparation/cuisson ou dans votre système digestif. Des aliments végétaux riches en microconstituants à activité antioxydante (polyphénols, caroténoïdes…) devront idéalement accompagner vos apports en acides gras polyinsaturés de tout aliment en contenant, d'origine animale ou végétale : le romarin et le thé (en l’absence de trouble du fer) semblent particulièrement efficaces pour limiter les processus oxydatifs.
Attention à la vitamine E qui peut, sans crier garde, induire un effet pro-oxydant : je déconseille toute supplémentation.

Au final : les compléments alimentaires ne sont pas la meilleure solution à l'insuffisance des apports en acide gras essentiel oméga-3 à très longue chaîne (EPA et DHA) de la population. Mangez de vrais aliments bien choisis, en attendant que les chercheurs explorent davantage les tenants et aboutissants de la consommation des produits d'oxydation lipidique trop souvent en excès dans les compléments alimentaires d’oméga-3.
Quoi ? Tout ce roman pour ça ?!


 Si vous n'avez vraiment pas d'autres choix que de consommer des compléments d'oméga-3 en EPA et DHA, voici 6 recommandations minimales :

  1. Se fournir chez les fabricants indiquant une date de conditionnement très proche de la date de votre achat (quelques semaines/peu de mois d'écart) ;
  2. Si la date de conditionnement n'est pas indiquée, sachez que la date limite d'utilisation optimale est généralement fixée à 24 ou 36 mois après conditionnement : vous pourrez vous situer approximativement ;
  3. Les consommer très rapidement. Ne pas stocker pour un usage ultérieur ;
  4. Les conserver au mieux au congélateur à -30°C minimum. Cela pourrait fortement ralentir l'oxydation (mais sans revenir en arrière !). Sinon un congélateur à -20°C, ou au pire, un réfrigérateur, restent mieux que la température ambiante ;
  5.  Éviter les produits aromatisés ou fortement dosés en vitamine E ;
  6.  Préférer les additifs antioxydants type extrait de romarin ou de thé.
PS : un fabricant qui conseille de conserver son produit au froid est un signe qu'il n'est pas totalement déconnecté des réalités : on peut lui faire probablement plus confiance que les autres !

 

Références

1. Tressou-Cosmao J, Pasteau S, Le Guillou C, Simon N. Analyse des apports nutritionnels en acides gras de la population française à partir des données INCA 2 [Internet]. Onidol; 2015 [cité 22 nov 2017]. Disponible sur: http://huilesplaisiretsante.com/fr/wp-content/uploads/2015/02/Rapport-Onidol-INCA-2-fev-2015.pdf
2. Qato DM, Wilder J, Schumm LP, Gillet V, Alexander GC. Changes in Prescription and Over-the-Counter Medication and Dietary Supplement Use Among Older Adults in the United States, 2005 vs 2011. JAMA Intern Med. avr 2016;176(4):473?82. 
3. Kantor ED, Rehm CD, Du M, White E, Giovannucci EL. Trends in Dietary Supplement Use Among US Adults From 1999-2012. JAMA. 11 oct 2016;316(14):1464?74. 
4. Burger J, Gochfeld M. Perceptions of the risks and benefits of fish consumption: individual choices to reduce risk and increase health benefits. Environ Res. avr 2009;109(3):343?9. 
5. Rizos EC, Ntzani EE, Bika E, Kostapanos MS, Elisaf MS. Association Between Omega-3 Fatty Acid Supplementation and Risk of Major Cardiovascular Disease Events: A Systematic Review and Meta-analysis. JAMA. 12 sept 2012;308(10):1024. 
6. James S, Montgomery P, Williams K. Omega-3 fatty acids supplementation for autism spectrum disorders (ASD). Cochrane Database Syst Rev. 9 nov 2011;(11):CD007992. 
7. Lawrenson JG, Evans JR. Omega 3 fatty acids for preventing or slowing the progression of age-related macular degeneration. In: Cochrane Database of Systematic Reviews [Internet]. John Wiley & Sons, Ltd; 2015 [cité 27 janv 2018]. Disponible sur: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/14651858.CD010015.pub3/abstract
8. Appleton KM, Sallis HM, Perry R, Ness AR, Churchill R. Omega-3 fatty acids for depression in adults. In: Cochrane Database of Systematic Reviews [Internet]. John Wiley & Sons, Ltd; 2015 [cité 27 janv 2018]. Disponible sur: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/14651858.CD004692.pub4/abstract
9. Sydenham E, Dangour AD, Lim W-S. Omega 3 fatty acid for the prevention of cognitive decline and dementia. Cochrane Database Syst Rev. 13 juin 2012;(6):CD005379. 
10. Aung T, Halsey J, Kromhout D, Gerstein HC, Marchioli R, Tavazzi L, et al. Associations of Omega-3 Fatty Acid Supplement Use With Cardiovascular Disease Risks: Meta-analysis of 10 Trials Involving 77 917 Individuals. JAMA Cardiol [Internet]. 31 janv 2018 [cité 1 févr 2018]; Disponible sur: http://cardiology.jamanetwork.com/article.aspx?doi=10.1001/jamacardio.2017.5205
11. Kubow S. Routes of formation and toxic consequences of lipid oxidation products in foods. Free Radic Biol Med. 1992;12(1):63?81. 
12. Cillard J, Cillard P. Mécanismes de la peroxydation lipidique et des anti-oxydations. Ol Corps Gras Lipides. 1 janv 2006;13(1):24?9. 
13. O’Sullivan A, Mayr A, Shaw NB, Murphy SC, Kerry JP. Use of Natural Antioxidants to Stabilize Fish Oil Systems. J Aquat Food Prod Technol. 13 oct 2005;14(3):75?94. 
14. Rietjens IMCM, Boersma MG, Haan L de, Spenkelink B, Awad HM, Cnubben NHP, et al. The pro-oxidant chemistry of the natural antioxidants vitamin C, vitamin E, carotenoids and flavonoids. Environ Toxicol Pharmacol. juill 2002;11(3?4):321?33. 
15. Global Organisation for EPA and DHA Omega-3. GOED Voluntary Monograph (v.4) [Internet]. 2012. Disponible sur: http://www.goedomega3.com/index.php/our-members/quality-standards
16. US Council for Responsible Nutrition. Voluntary Monograph: Omega-3 DHA, Omega-3 EPA, Omega-3 DHA & EPA [Internet]. 2006. Disponible sur: http://www.crnusa.org/pdfs/O3FINALMONOGRAPHdoc.pdf
17. Health Canada. Monograph: Fish Oil (2009) [Internet]. 2009. Disponible sur: http://webprod.hc-sc.gc.ca/nhpid-bdipsn/monoReq.do?id=88&lang=eng
18. Thorkildsen T. Oksidasjonsnivå i marine omega-3 produkter tilgjengelig for norske forbrukere (Master thesis) [Internet]. 2010 [cité 3 janv 2018]. Disponible sur: https://oda.hioa.no/nb/oksidasjonsniva-i-marine-omega-3-produkter-tilgjengelig-for-norske-forbrukere
19. Kolanowski W. Omega-3 LC PUFA Contents and Oxidative Stability of Encapsulated Fish Oil Dietary Supplements. Int J Food Prop. 30 avr 2010;13(3):498?511. 
20. Halvorsen BL, Blomhoff R. Determination of lipid oxidation products in vegetable oils and marine omega-3 supplements. Food Nutr Res [Internet]. 10 juin 2011 [cité 2 févr 2018];55. Disponible sur: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3118035/
21. Jackowski SA, Alvi AZ, Mirajkar A, Imani Z, Gamalevych Y, Shaikh NA, et al. Oxidation levels of North American over-the-counter n-3 (omega-3) supplements and the influence of supplement formulation and delivery form on evaluating oxidative safety. J Nutr Sci. 2015;4:e30. 
22. Ritter JCS, Budge SM, Jovica F. Quality analysis of commercial fish oil preparations. J Sci Food Agric. juin 2013;93(8):1935?9. 
23. Mason RP, Sherratt SCR. Omega-3 fatty acid fish oil dietary supplements contain saturated fats and oxidized lipids that may interfere with their intended biological benefits. Biochem Biophys Res Commun. 29 janv 2017;483(1):425?9. 
24. Opperman M, Marais  de W, Spinnler Benade AJ. Analysis of omega-3 fatty acid content of South African fish oil supplements. Cardiovasc J Afr. déc 2011;22(6):324?9. 
25. Opperman M, Benade S. Analysis of the omega-3 fatty acid content of South African fish oil supplements: a follow-up study. Cardiovasc J Afr. sept 2013;24(8):297?302. 
26. Albert BB, Derraik JGB, Cameron-Smith D, Hofman PL, Tumanov S, Villas-Boas SG, et al. Fish oil supplements in New Zealand are highly oxidised and do not meet label content of n-3 PUFA. Sci Rep. 21 janv 2015;5:7928. 
27. Kolanowski W. Omega-3 LC PUFA Contents and Oxidative Stability of Encapsulated Fish Oil Dietary Supplements. Int J Food Prop. 30 avr 2010;13(3):498?511. 
28. Addis PB. Occurrence of lipid oxidation products in foods. Food Chem Toxicol. 1 oct 1986;24(10):1021?30. 
29. Esterbauer H. Cytotoxicity and genotoxicity of lipid-oxidation products. Am J Clin Nutr. 5 janv 1993;57(5):779S?785S. 
30. Thiery J, Seidel D. Fish oil feeding results in an enhancement of cholesterol-induced atherosclerosis in rabbits. Atherosclerosis. janv 1987;63(1):53?6. 
31. Libby P. Inflammation in atherosclerosis. Nature. 19 déc 2002;420(6917):868?74. 
32. Kanner J. Dietary advanced lipid oxidation endproducts are risk factors to human health. Mol Nutr Food Res. 1 sept 2007;51(9):1094?101. 
33. Vieira SA, Zhang G, Decker EA. Biological Implications of Lipid Oxidation Products. J Am Oil Chem Soc. 1 mars 2017;94(3):339?51. 
34. Burdge GC, Calder PC. Plasma cytokine response during the postprandial period: a potential causal process in vascular disease? Br J Nutr. janv 2005;93(1):3?9. 
35. Vogel RA, Corretti MC, Plotnick GD. The postprandial effect of components of the Mediterranean diet on endothelial function. J Am Coll Cardiol. 1 nov 2000;36(5):1455?60. 
36. Williams MJ, Sutherland WH, McCormick MP, de Jong SA, Walker RJ, Wilkins GT. Impaired endothelial function following a meal rich in used cooking fat. J Am Coll Cardiol. 15 mars 1999;33(4):1050?5. 
37. Walter MF, Jacob RF, Bjork RE, Jeffers B, Buch J, Mizuno Y, et al. Circulating lipid hydroperoxides predict cardiovascular events in patients with stable coronary artery disease: the PREVENT study. J Am Coll Cardiol. 25 mars 2008;51(12):1196?202. 
38. Lauterbach MAR, Labzin LI, Latz E. Inflammation in Atherosclerosis. In: Cavaillon  essor J-M, Singer  essor M, éditeurs. Inflammation [Internet]. Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA; 2017 [cité 2 févr 2018]. p. 1279?300. Disponible sur: http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/9783527692156.ch49/summary
39. Conti P, Shaik-Dasthagirisaeb Y. Atherosclerosis: a chronic inflammatory disease mediated by mast cells. Cent-Eur J Immunol. 2015;40(3):380?6. 
40. Baynes JW. Dietary ALEs are a risk to human health – NOT! Mol Nutr Food Res. 1 sept 2007;51(9):1102?6. 
41. Ott C, Jacobs K, Haucke E, Navarrete Santos A, Grune T, Simm A. Role of advanced glycation end products in cellular signaling. Redox Biol. 9 janv 2014;2:411?29. 
42. Negre-Salvayre A, Coatrieux C, Ingueneau C, Salvayre R. Advanced lipid peroxidation end products in oxidative damage to proteins. Potential role in diseases and therapeutic prospects for the inhibitors. Br J Pharmacol. janv 2008;153(1):6?20. 
43. Carroll MF, Schade DS. Timing of Antioxidant Vitamin Ingestion Alters Postprandial Proatherogenic Serum Markers. Circulation. 8 juill 2003;108(1):24?31. 
44. EFSA Panel on Biological Hazards (BIOHAZ). Scientific Opinion on Fish Oil for Human Consumption. Food Hygiene, including Rancidity. EFSA J. 1 oct 2010;8(10):n/a-n/a. 
45. Ottestad I, Vogt G, Retterstøl K, Myhrstad MC, Haugen J-E, Nilsson A, et al. Oxidised fish oil does not influence established markers of oxidative stress in healthy human subjects: a randomised controlled trial. Br J Nutr. juill 2012;108(2):315?26. 
46. Ottestad I, Retterstøl K, Myhrstad MCW, Andersen LF, Vogt G, Nilsson A, et al. Intake of oxidised fish oil does not affect circulating levels of oxidised LDL or inflammatory markers in healthy subjects. Nutr Metab Cardiovasc Dis. janv 2013;23(1):e3?4. 
47. García-Hernández VM, Gallar M, Sánchez-Soriano J, Micol V, Roche E, García-García E. Effect of omega-3 dietary supplements with different oxidation levels in the lipidic profile of women: a randomized controlled trial. Int J Food Sci Nutr. 1 déc 2013;64(8):993?1000. 
48. Rundblad A, Holven KB, Ottestad I, Myhrstad MC, Ulven SM. High-quality fish oil has a more favourable effect than oxidised fish oil on intermediate-density lipoprotein and LDL subclasses: a randomised controlled trial. Br J Nutr. mai 2017;117(9):1291?8. 
49. Park K-H, Park WJ. Endothelial Dysfunction: Clinical Implications in Cardiovascular Disease and Therapeutic Approaches. J Korean Med Sci. 1 sept 2015;30(9):1213?25. 
50. Staprans I, Pan XM, Rapp JH, Feingold KR. Oxidized cholesterol in the diet accelerates the development of aortic atherosclerosis in cholesterol-fed rabbits. Arterioscler Thromb Vasc Biol. juin 1998;18(6):977?83. 
51. Staprans I, Pan X-M, Rapp JH, Feingold KR. Oxidized cholesterol in the diet is a source of oxidized lipoproteins in human serum. J Lipid Res. avr 2003;44(4):705?15. 
52. Kubow S. Lipid oxidation products in food and atherogenesis. Nutr Rev. févr 1993;51(2):33?40. 
53. Bannenberg G, Mallon C, Edwards H, Yeadon D, Yan K, Johnson H, et al. Omega-3 Long-Chain Polyunsaturated Fatty Acid Content and Oxidation State of Fish Oil Supplements in New Zealand. Sci Rep [Internet]. 3 mai 2017 [cité 1 déc 2017];7. Disponible sur: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5431122/
54. Myhrstad MCW, Ottestad I, Günther C-C, Ryeng E, Holden M, Nilsson A, et al. The PBMC transcriptome profile after intake of oxidized versus high-quality fish oil: an explorative study in healthy subjects. Genes Nutr [Internet]. 31 mai 2016 [cité 3 janv 2018];11. Disponible sur: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4968435/
55. Ismail A, Bannenberg G, Rice HB, Schutt E, MacKay D. Oxidation in EPA- and DHA-rich oils: an overview. Lipid Technol. 1 avr 2016;28(3?4):55?9. 
56. Burkley E. The effects of dietary vitamin E supplementation on the quality of beef. Department of Food Science and Technology, University College, Cork, Ireland; 1999. 
57. St Angelo AJ. Lipid oxidation on foods. Crit Rev Food Sci Nutr. févr 1996;36(3):175?224. 
58. Ross CF, Smith DM. Use of Volatiles as Indicators of Lipid Oxidation in Muscle Foods. Compr Rev Food Sci Food Saf. 1 janv 2006;5(1):18?25. 
59. Eladak S, Grisin T, Moison D, Guerquin M-J, N’Tumba-Byn T, Pozzi-Gaudin S, et al. A new chapter in the bisphenol A story: bisphenol S and bisphenol F are not safe alternatives to this compound. Fertil Steril. janv 2015;103(1):11?21. 
60. Boucher JG, Ahmed S, Atlas E. Bisphenol S Induces Adipogenesis in Primary Human Preadipocytes From Female Donors. Endocrinology. avr 2016;157(4):1397?407. 
61. Ortiz J, Vivanco JP, Aubourg SP. Lipid and sensory quality of canned Atlantic salmon (Salmo salar): Effect of the use of different seaweed extracts as covering liquids. Eur J Lipid Sci Technol. 1 mai 2014;116(5):596?605. 
62. Selmi S, Monser L, Sadok S. INFLUENCE OF LOCAL CANNING PROCESS AND STORAGE ON PELAGIC FISH FROM TUNISIA: FATTY ACID PROFILES AND QUALITY INDICATORS. J Food Process Preserv [Internet]. 2008 [cité 2 févr 2018]; Disponible sur: http://agris.fao.org/agris-search/search.do?recordID=US201300899693
63. Baron CP, KjÆrsgård IVH, Jessen F, Jacobsen C. Protein and Lipid Oxidation during Frozen Storage of Rainbow Trout ( Oncorhynchus mykiss). J Agric Food Chem. 1 oct 2007;55(20):8118?25. 
64. Nazemroaya S, Sahari MA, Rezaei M. Effect of frozen storage on fatty acid composition and changes in lipid content of Scomberomorus commersoni and Carcharhinus dussumieri. J Appl Ichthyol Z Für Angew Ichthyol [Internet]. 2009 [cité 2 févr 2018]; Disponible sur: http://agris.fao.org/agris-search/search.do?recordID=US201301594999
65. I K, C N, Z.e S, A K. Lipid oxidation and lysine availability in Atlantic mackerel hot smoked in mild conditions. Bull Sea Fish Inst [Internet]. 2004 [cité 2 févr 2018];(1). Disponible sur: http://agro.icm.edu.pl/agro/element/bwmeta1.element.agro-article-87e4cbf9-edb6-4c1c-8339-0268d4704935
66. Ohshima T, Shozen K, Ushio H, Koizumi C. Effects of Grilling on Formation of Cholesterol Oxides in Seafood Products Rich in Polyunsaturated Fatty Acids. LWT - Food Sci Technol. 1 janv 1996;29(1):94?9. 
67. Al-Saghir S, Thurner K, Wagner K-H, Frisch G, Luf W, Razzazi-Fazeli E, et al. Effects of different cooking procedures on lipid quality and cholesterol oxidation of farmed salmon fish (Salmo salar). J Agric Food Chem. 11 août 2004;52(16):5290?6. 
68. Tokur B. effect of different cooking methods on proximate composition and lipid quality of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Int J Food Sci Technol [Internet]. 2007 [cité 2 févr 2018]; Disponible sur: http://agris.fao.org/agris-search/search.do?recordID=US201300784639
69. Sto?yhwo A, Sikorski ZE. Polycyclic aromatic hydrocarbons in smoked fish – a critical review. Food Chem. 1 juin 2005;91(2):303?11. 
70. Regulska-llow B, Ilow R. Comparison of the effects of microwave cooking and conventional cooking methods on the composition of fatty acids and fat quality indicators in herring. Nahr. déc 2002;46(6):383?8. 
71. Domiszewski Z. Effect of heating fatty fish: Baltic herring (Clupea harengus membras), European sprat (Sprattus sprattus) and rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) on lipid oxidation and contents of eicosapentaenoic and docosahexaenoic acids. Int J Food Sci Technol. 1 avr 2013;48(4):786?93. 
72. Zibaeenezhad MJ, Ghavipisheh M, Attar A, Aslani A. Comparison of the effect of omega-3 supplements and fresh fish on lipid profile: a randomized, open-labeled trial. Nutr Diabetes. 19 déc 2017;7(12):1. 
73. Mozaffarian D, Rimm EB. Fish intake, contaminants, and human health: evaluating the risks and the benefits. JAMA. 18 oct 2006;296(15):1885?99. 
74. Mourot J, Tonnac A de. The Bleu Blanc Cœur path: impacts on animal products and human health. OCL. 22(6):D610. 
75. Legrand P, Schmitt B, Mourot J, Catheline D, Chesneau G, Mireaux M, et al. The Consumption of Food Products from Linseed-Fed Animals Maintains Erythrocyte Omega-3 Fatty Acids in Obese Humans. Lipids. 1 janv 2010;45(1):11?9. 
76. Pike OA, Peng IC. Stability of Shell Egg and Liquid Yolk to Lipid Oxidation. Poult Sci. 1 août 1985;64(8):1470?5. 
77. Lee BY, Jeong MA, Surh J. Characteristics of Korean value-added eggs and their differences in oxidative stability. Food Sci Biotechnol. 1 avr 2011;20(2):349?57. 
78. Chudy S, Pikul J, Rudzi?ska M. Effects of storage on lipid oxidation in milk and egg mixed powder. J FOOD Nutr Res [Internet]. 2015 [cité 2 févr 2018]; Disponible sur: http://agris.fao.org/agris-search/search.do?recordID=SK2016014021
79. Botsoglou E, Govaris A, Fletouris D, Botsoglou N. Lipid oxidation of stored eggs enriched with very long chain n?3 fatty acids, as affected by dietary olive leaves (Olea europea L.) or ?-tocopheryl acetate supplementation. Food Chem. 15 sept 2012;134(2):1059?68. 
80. Larsson K. Oxidation of fish lipids during gastrointestinal in vitro digestion [Internet]. Chalmers University of Technology, Sweden; 2016 [cité 2 févr 2018]. Disponible sur: https://research.chalmers.se/publication/235772
81. Halliwell B, Zhao K, Whiteman M. The gastrointestinal tract: a major site of antioxidant action? Free Radic Res. déc 2000;33(6):819?30. 
82. Lapidot T, Granit R, Kanner J. Lipid hydroperoxidase activity of myoglobin and phenolic antioxidants in simulated gastric fluid. J Agric Food Chem. 4 mai 2005;53(9):3391?6. 
83. Mohiti-Asli M, Shariatmadari F, Lotfollahian H, Mazuji MT. Effects of supplementing layer hen diets with selenium and vitamin E on egg quality, lipid oxidation and fatty acid composition during storage. Can J Anim Sci. 1 sept 2008;88(3):475?83. 
84. Mazalli MR, Bragagnolo N. Increase of cholesterol oxidation and decrease of PUFA as a result of thermal processing and storage in eggs enriched with n-3 fatty acids. J Agric Food Chem. 10 juin 2009;57(11):5028?34.
85.  Sampels, S., Åsli, M., Vogt, G., & Mørkøre, T. (2010). Berry marinades enhance oxidative stability of herring fillets. Journal of agricultural and food chemistry, 58(23), 12230-12237.
86.  Pazos, M., et al., Activity of grape polyphenols as inhibitors of the oxidation of fish lipids and frozen fish muscle. Food Chemistry, 2005. 92(3): p. 547-557
87.  Sánchez-Alonso, I., et al., Effect of grape antioxidant dietary fibre on the prevention of  lipid  oxidation  in  minced  fish:  Evaluation  by  different  methodologies.  Food Chemistry, 2007. 101(1): p. 372-378.
88.  Tang, S., et al., Anti-oxidant activity of added tea catechins on lipid oxidation of raw minced red meat, poultry and fish muscle. International Journal of Food Science & Technology, 2001. 36(6): p. 685-692.
89.  Alghazeer, R., S. Saeed, and N.K. Howell, Aldehyde formation in frozen mackerel (Scomber scombrus) in the presence and absence of instant green tea. Food Chemistry, 2008. 108: p. 801-810.
90.  Özalp Özen, B., Eren, M., Pala, A., Özmen, İ., & Soyer, A. (2011). Effect of plant extracts on lipid oxidation during frozen storage of minced fish muscle. International journal of food science & technology, 46(4), 724-731.
91.  Gokoglu, N., Yerlikaya, P., & Topuz, O. K. (2012). Effects of tomato and garlic extracts on oxidative stability in marinated anchovy. Journal of Food Processing and Preservation, 36(3), 191-197.

4 commentaires:

  1. merci pour cet article très intéressant!

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  2. Une analyse très complète, bravo !

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  3. Merci à tous les deux pour vos compliments. Pas besoin de beaucoup de mots pour rebooster l'auteur !

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  4. Merci pour tout le travail fourni pour mettre à disposition de telles mines d'or d'informations!

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